Школа была основана в 1584 году архидиаконом Робертом Джонсоном и находится в самом центре графства Ратленд. Получив доход от 4 церковных должностей, Джонсон направил своё богатство на строительство ряда благотворительных заведений, в том числе 2 бесплатных гимназий в Океме и Аппингеме. Он твердо верил в пользу образования.
Согласно уставу, который Джонсон написал для школы: «Учитель должен обучать всех, кто воспитывается в школе, бесплатно, без оплаты, если их родители бедны и не в состоянии платить, и постоянно держать сыновей в школе». И школьный учитель преподавал местным мальчикам греческий, латинский и иврит. Джонсон внимательно следил за тем, чтобы его учебные заведения были достаточно обеспечены.
Первоначальное здание школы было восстановлено в 18 веке и оставалось единственным учебным помещением на протяжении 300 лет (используется до сих пор). Со временем были построены новые здания и пристройки, улучшены условия проживания в пансионатах, добавлены новые помещения для преподавания естественных наук, а затем было воздвигнуто новое школьное здание.
Мемориальная часовня, без сомнения, является важной и центральной частью школьной жизни сегодня. Она была построена как памятник 68 выпускникам школы, погибшим в Первой мировой войне. А мемориальная библиотека стала памятником 82 выпускникам школы, погибшим во Второй мировой войне.
В 1971 году Oakham School стала первой независимой средней школой для мальчиков, которая приняла девочек в возрасте от 10 до 18 лет. Школа быстро стала полностью совместным учебным заведением и сегодня является одной из немногих школ в Англии с соотношением 50:50 в любом возрасте и классе.
В 1984 году 400-летие школы посетила королева Елизавета II и герцог Эдинбургский.
Школьные цвета — красный и черный, а школьная форма вышита оригинальным школьным гербом и «квази курсорами» — аббревиатура полного девиза «Et quasi cursores vitai lampada tradunt» (И, подобно бегунам, они передают факел жизни).